La duración, frecuencia e intensidad de los eventos de sequía en la región mediterránea representan amenazas crecientes para la producción agrícola convencional. En consecuencia, los enfoques de desarrollo ecológicos y sostenibles deben tener como objetivo abordar las metas de producción de alimentos futuras. Los halófitos, como J. Woods, representan cultivos comerciales prometedores para el cultivo en conjunto con nuevas estrategias de biofertilización que involucran bacterias promotoras del crecimiento de plantas (PGPB). En el presente estudio, se evaluó la aptitud fisiológica bajo diversas condiciones de sequía, con y sin inoculación de PGPB marinas, para mejorar la resiliencia de este cultivo comercial halófito en condiciones de limitación de agua. Nuestros resultados indican que la inoculación con PGPB disminuyó significativamente la pérdida de agua bajo sequía extrema, con plantas no inoculadas mostrando un contenido de agua (CA) del 59%, mientras que en las plantas inoculadas, la disminución en CA fue menor, alcanzando el 77%. Además, la inoculación con PGPB mejoró significativamente la fotociencia de la planta, que mantuvo complejos de oxígeno activo en evolución más altos y una mayor capacidad para el cierre completo de los centros de reacción bajo sequía severa y extrema, demostrando así una capacidad mejorada para la utilización de energía luminosa en la fotosíntesis incluso en condiciones de limitación de agua. Además, las plantas bioaumentadas generalmente exhibieron una mejor osmoregulación a través de una acumulación adecuada de prolina, un osmólito principal, y un mayor contenido relativo de agua en el tallo en comparación con las plantas no inoculadas correspondientes. El estrés por sequía modificó de manera similar el perfil de ácidos grasos en ambos grupos de plantas, resultando en una mayor estabilidad de la membrana debido a la reducción de la fluidez. Sin embargo, las plantas inoculadas con PGPB demostraron una mayor capacidad para mitigar el estrés oxidativo, principalmente a través de actividades mejoradas de la superóxido dismutasa, que es crucial para la eliminación de especies reactivas de oxígeno (ROS) dañinas. Esto, junto con las mejoras en el uso y disipación de energía, como lo evidencia la fotociencia, revela un mecanismo multidimensional para la tolerancia a la sequía en plantas bioaumentadas. Los cambios metabólicos, particularmente en plantas inoculadas con PGPB, demuestran claramente el potencial de estas bacterias para ser utilizadas en la mejora de la tolerancia a la sequía. Además, estos datos elucidan los complejos aspectos metabólicos relacionados con la fotociencia, osmoregulación y estrés oxidativo que deben considerarse al fenotipar plantas para la tolerancia a la sequía, dado el creciente escenario de escasez de agua en todo el mundo.