Evaluar la variación genética adaptativa interespecífica a lo largo de gradientes ambientales ofrece información sobre la escala de los efectos heteróticos heredables dependientes del hábitat, lo cual podría permitir la pre-crianza para la tolerancia al estrés abiótico y climas novedosos. Sin embargo, los efectos alélicos dependientes del ambiente suelen ser pasados por alto por estudios de asociaciones genómicas a nivel de un solo lugar intraespecíficos (GWAS). Por lo tanto, con el fin de cerrar esta brecha, este estudio tuvo como objetivo acoplar un panel avanzado de líneas interespecíficas de frijol común (L.) susceptibles a la sequía/calor x frijol tepary tolerante (A. Gray) con algoritmos GWAS multi-ambiente de última generación para identificar nuevas fuentes de tolerancia al calor y la sequía en las subregiones húmedas y secas de la costa caribeña de Colombia, donde el frijol común suele mostrar maladaptación a condiciones climáticas extremas. Un total de 87 líneas avanzadas con ancestros interespecíficos fueron genotipadas por secuenciación (GBS), lo que llevó al descubrimiento de 15,645 marcadores de polimorfismo de un solo nucleótido (SNP). Cinco rasgos de rendimiento fueron registrados para cada genotipo e introducidos en algoritmos GWAS modernos (es decir, FarmCPU y BLINK) para identificar los loci asociados putativos en cuatro localidades de la costa colombiana. Los modelos más adecuados revelaron 47 nucleótidos de rasgos cuantitativos significativos (QTNs) distribuidos en los 11 cromosomas del frijol común. Un total de 90 genes candidatos flanqueantes fueron identificados utilizando ventanas genómicas de 1-kb centradas en cada marcador SNP asociado. Se realizaron análisis enriquecidos de vías utilizando la salida mapeada del GWAS para cada rasgo de rendimiento. Algunos genes estaban directamente relacionados con la respuesta a la tolerancia a la sequía; regulación morfológica, fisiológica y metabólica; transducción de señales; y metabolismo de ácidos grasos y fosfolípidos. Concluimos que los efectos poligénicos interespecíficos dependientes del hábitat probablemente sean suficientes para impulsar la adaptación del frijol común al clima severo en la costa colombiana a través de la cría por introgresión. La adaptación poligénica dependiente del ambiente puede deberse a niveles contrastantes de selección y carga deletérea en las localidades. Este trabajo ofrece loci asociados putativos para la selección asistida por marcadores y genómica dirigida a la adaptación del frijol común a las tierras bajas neotropicales a la sequía y el calor.