La fotosíntesis se encuentra entre los primeros procesos afectados negativamente por las señales ambientales y su rendimiento determina directamente la aptitud celular de las plantas y, en última instancia, el rendimiento de los cultivos. Principalmente sitios de fotosíntesis, los cloroplastos son también sitios únicos para la biosíntesis de precursores del regulador del crecimiento auxina y para la detección del estrés ambiental, pero su papel en la homeostasis intracelular de la auxina, vital para el crecimiento y la supervivencia de las plantas en entornos cambiantes, sigue siendo poco comprendido. Aquí, identificamos dos transportadores de la subfamilia B de la caja de unión de ATP (ABC), ABCB28 y ABCB29, que exportan auxina a través de la envoltura del cloroplasto hacia el citosol en una acción concertada in vivo. Además, proporcionamos evidencia de una vía de biosíntesis de auxina en los cloroplastos. La sobreexpresión de ABCB28 y ABCB29 influyó en la regulación estomática y resultó en una mejora significativa en la eficiencia del uso del agua y las tasas de supervivencia durante el estrés por sal y sequía. Nuestros resultados sugieren que la producción y el transporte de auxina en los cloroplastos contribuyen a la regulación de los estomas para conservar agua ante el estrés por sal. ABCB28 y ABCB29 integran las señales de fotosíntesis y auxina y, como tales, tienen un gran potencial para mejorar la capacidad de adaptación de los cultivos a las señales ambientales.